In vitro efficacy of different oily formulations of Metarhizium anisopliae on immature stages of gastrointestinal helminths in goats

Autores

  • Beatriz do Nascimento Beserra
  • Ially de Almeida Moura
  • Gabriel da Silva Correia
  • Antonio Wesley Oliveira da Silva
  • Giancarlo Bomfim Ribeiro
  • Juan Dario Puentes Santisteban
  • Lorendane Millena de Carvalho
  • Wendell Marcelo de Souza Perinotto

DOI:

https://doi.org/10.34188/bjaerv8n4-113

Palavras-chave:

biological control, entomopathogenic fungus, nematodes

Resumo

The objective of this study was to evaluate the in vitro effectiveness of different oily formulations of Metarhizium anisopliae to control the immature stages of gastrointestinal helminths in goats. We used feces collected of goats known infected with gastrointestinal nematodes. To evaluate the effect of oily formulations of M. anisopliae on the free-living stages of helminths, we used the quantitative stool culture technique. Each treatment consisted of eight experimental units. A total of 2 g of feces were weighed, placed in plastic cups and covered with 2 mL of each treatment (T2-soybean oil and M. anisopliae, T3-sunflower oil and M. anisopliae, T4-corn oil and M. anisopliae; T5-mineral oil and M. anisopliae; and T1-the control group constituted of water and 3% Tween 80). Treatments remained at room temperature for a period of 10 days for subsequent identification and quantification of the larvae. To evaluate the effectiveness of the formulations, the percentage of larvae reduction was used as a parameter. Obtained data were submitted to analysis of variance (ANOVA), followed by Tukey test, at 5% significance. A reduction in percentages of larvae of 25.64%; 60.60%; 27.43% and 80.42% were verified in the treatments with soybean oil, sunflower oil, corn oil and mineral oil, respectively. Given these results, it is concluded that the oily formulations of M. anisopliae are capable of reducing the in vitro larval count of gastrointestinal helminths in goats, with mineral oil being the best adjuvant for this purpose.

   

Biografia do Autor

Beatriz do Nascimento Beserra

Ially de Almeida Moura

Gabriel da Silva Correia

Antonio Wesley Oliveira da Silva

Giancarlo Bomfim Ribeiro

Juan Dario Puentes Santisteban

Lorendane Millena de Carvalho

Wendell Marcelo de Souza Perinotto

Referências

AHID, S. M. M.; SUASSUNA, A. C. D.; MAIA, M. B.; COSTA, V. M. DE M.; SOARES, H. S. Parasitos Gastrintestinais Em Caprinos E Ovinos Da Região Oeste Do Rio Grande Do Norte, Brasil. Ciência Animal Brasileira / Brazilian Animal Science, Goiânia, v. 9, n. 1, p. 212–218, 2008. Disponível em: https://revistas.ufg.br/vet/article/view/3681

ALBERNAZ, D. A; TAI, M. H; LUZ, C. Enhanced ovicidal activity of an oil formulation of the fungus Metarhizium anisopliae on the mosquito Aedes aegypti. Med Vet Entomol. Jun;23(2):141-7, 2009. DOI: 10.1111/j.1365-2915.2008.00792.x

ALVES, F. M.; BERNARDO, C. C.; PAIXÃO, F. R. S.; BARRETO, L. P.; LUZ, C.; HUMBER R. A.; FERNANDES, E. K. K. Heat-stressed Metarhizium anisopliae: Viability (in vitro) and virulence (in vivo) assessments against the tick Rhipicephlus sanguineus. Parasitology Research, v. 115, p. 1-11, 2016. DOI: 10.1007/s00436-016-5267-z

ALVES, L. F. A; FILHO, A. B. Formulação de entomopatógenos - uma boa formulação é a base para o sucesso de um inseticida microbiano. Biotecnologia Ciência & Desenvolvimento, v. 1, p. 32-34, 1998.

ALVES, R. T.; FARIA, M. Pequeno manual sobre fungos entomopatogênicos. DF: Embrapa Cerrado, p. 50, 2010.

ANGELO, I. C., NETO, H. C. D., SANTOS, S. V., PERINOTTO, W. M. DE S., QUINELATO, S., SANTOS, H. A., GÔLO, P. S., CAMARGO, M. G., MARCIANO, A. F., BITTENCOURT, V. R. E. P. Oil-based formulations containing arthropodpathogenic fungi to control Rhipicephalus microplus. Brazilian Journal of Veterinary Medicine, 37(Supl.1), 18–24, 2015. Disponível em: https://bjvm.org.br/BJVM/article/view/475

ANGELO, I. C; FERNANDES, E. K; BAHIENSE, T. C; PERINOTTO, W. M; MORAES, A. P, TERRA, A. L; BITTENCOURT, V. R. Efficiency of Lecanicillium lecanii to control the tick Rhipicephalus microplus. Vet Parasitol. Sep 20;172(3-4):317-22, 2010. DOI: 10.1016/j.vetpar.2010.04.038

ARAÚJO, J.V.; BRAGA, F.R.; MENDOZA-DE-GIVES, P.; PAZ-SILVA, A.; VILELA, V.L.R. Recent Advances in the Control of Helminths of Domestic Animals by Helminthophagous Fungi. Parasitologia. 1, 168-176, 2021. DOI: https://doi.org/10.3390/parasitologia1030018

ARRUDA, W., LÜBECK, I., SCHRANK, A., VAINSTEIN, M. H. Morphological Alterations of Metarhizium anisopliae During Penetration of Boophilus microplus Ticks. Experimental and Applied Acarology 37(3-4): 231–244, 2005. DOI: 10.1007/s10493-005-3818-6

BARRETO, L. P.; LUZ, C.; MASCARIN, G. M.; ROBERTS, D. W.; ARRUDA, W.; FERNADES, E. K. K. Effect of heat stress and oil formulation on conidial germination of Metharhizium anisopliae s.l. on tick cuticle and artificial medium. Jornal of Invertebrate Pathology, v. 138, p 94-103, 2016. DOI: 10.1016/j.jip.2016.06.007

BOYLU, D; ÖNDER, H. Biological control of gastrointestinal helminthes of livestock. BSJ Eng Sci, 3(1): 31-37, 2020. DOI: https://doi.org/10.34248/bsengineering.627196

BRAGA, F. R; ARAÚJO, J. V. Nematophagous fungi for biological control of gastrointestinal nematodes in domestic animals. Appl Microbiol Biotechnol. Jan;98(1):71-82, 2014. DOI: DOI: 10.1007/s00253-013-5366-z

CAMARGO, M.G.; GOLO, P.S.; ANGELO, I.C.; PERINOTTO, W.M.S.; SA, F.A.; QUINELATO, S.; BITTENCOURT, V.R.E.P. Effect of oil-based formulations of acaripathogenic fungi to control Rhipicephalus microplus ticks under laboratory conditions. Veterinary Parasitology 188(1-2): 140-147, 2012. DOI: https://doi.org/10.1016/j.vetpar.2012.03.012

DEHURI, M; PALAI, S; MOHANTY, B; MALANGMEI, L. Anti-helminthic Activity of Plant Extracts against Gastrointestinal Nematodes in Small Ruminants - A Review. Pharmacognosy Reviews, vol. 15, no. 30, pp. 117-127, 2021. DOI: 10.5530/phrev.2021.15.14

DIAS, A.M.A; MONTEIRO, K. J. L; JUNIOR, A.S; NUNES, J. F; CARDOSO, J. F. S; PAULA, N. R. O; VIEIRA, R. J. Prevalência de helmintos gastrintestinais em caprinos da região do Baixo Parnaíba – PI. Research, Society and Development, v. 11, n. 7, 2022. DOI: http://dx.doi.org/10.33448/rsd-v11i7.30342

FARIA, L. E. M.; FERREIRA, O. B. A. S.; MACHADO, A. L., COSTA, J. N.; PERINOTTO, W. M. Z. Monitoring environmental conditions on the speed of development and larval migration of gastrointestinal nematodes in Urochloa decumbens in northeastern Brazil. Veterinary Parasitology: Regional Studies and Reports, 31, 100732, 2022. DOI: 10.1016/j.vprsr.2022.100732

FARIA, M. R.; WRAIGHT, S. P. Mycoinsecticides and mycoacaricides: a comprehensive list with worldwide coverage and international classification of formulation types. Biological Control, v. 43, p. 237–256, 2007. DOI: https://doi.org/10.1016/j.biocontrol.2007.08.001

FERNANDES, É.K.K.; BITTENCOURT, V.R.E.P. Entomopathogenic fungi against South American tick species. Experimental and Applied Acarology 46: 71-93, 2008. DOI: https://doi.org/10.1007/s10493-008-9161-y

FERNANDES, É.K.K; RANGEL, D.E; BRAGA, G. U; ROBERTS, D.W. Tolerance of entomopathogenic fungi to ultraviolet radiation: a review on screening of strains and their formulation. Curr Genet. Aug;61(3):427-40, 2015. DOI: DOI: 10.1007/s00294-015-0492-z

GORDON H, WHITLOCK HV. A new technique for counting nematode eggs in sheep faeces. Journal Council Scientific and Industrial Research. 12(1): 50– 2, 1939.

HASSUM, I. C; SOUZA, H. A. DE; LEAL, T. M; TAVARES, R. DE K. O; ARAUJO NETO, R. B. DE; NUNES, J. DE O; PEREIRA NETO, J. A. Agro-industrial residues in the control of gastrointestinal nematodes of small ruminants and fertilization of forages. Ciência Rural, 2023. DOI: https://doi.org/10.1590/0103-8478cr20220301

HECKLER, R. P; BORGES, F.A. Climate variations and the environmental population of gastrointestinal nematodes of ruminants. Nematoda, 2016. DOI: DOI: 10.4322/nematoda.00116

KAAYA G. P.; HASSAN S. Entomogenous fungi as promising biopesticides from tick control. Experimental and Applied Acarology, v. 24, p. 913–926, 2000. DOI: DOI: 10.1023/a:1010722914299

LEAL, T. M; HASSUM, I.C. Algumas considerações sobre a verminose em pequenos ruminantes. Comunicado Técnico 259, Embrapa, 2021.

MARCIANO, A.F.; PAULA, J.P.; SOUZA, L.A.; CAMARGO, M.G.; PERINOTTO, W.M.S.; ANGELO, I.C.; GÔLO, P.S.; SÁ, F.A.; COUTINHO-RODRIGUES, C.J.B.; QUINELATO, S.; BITTENCOURT, V.R.E.P. Eficiência in vitro de uma formulação oleosa de Metarhizium anisopliae sensu lato no controle de Rhipicephalus microplus. Revista Brasileira de Medicina Veterinária 35(2):28–34, 2013. Disponível em: https://bjvm.org.br/BJVM/article/view/676

MCCOY, C. W., STOREY, G. K., MILANI, M. S. T. Fatores ambientais que afetam fungos entomopatogênicos no solo. Pesquisa Agropecuária Brasileira, 27(13), 107-111, 1992.

MOLENTO, M. B; VERÍSSIMO, C. J; AMARANTE, A. T; VAN WYK, J. A; CHAGAS, A. C. S; ARAÚJO, J. V. DE; BORGES, F. A. Alternativas para o controle de nematoides gastrintestinais de pequenos ruminantes. Arquivos Do Instituto Biológico, 80(2), 253–263, 2013. Disponível em: https://www.scielo.br/j/aib/a/Z8PN5TwJFQ47NQS4CZTt3Ys/?format=html&lang=pt

MOTA, M.A.; CAMPOS, A.K.; ARAÚJO, J.K. Controle biológico de helmintos parasitos de animais: estágio atual e perspectivas futuras. Pesq. Vet. Bras. 23(3):93-100, 2003. DOI: https://doi.org/10.1590/S0100-736X2003000300001

MOURA, I. A; PEREIRA, I. S; PIRES, R. A; RIBEIRO, O. L; MONTEIRO, C. M. O; ROCHA, L. S; PERINOTTO, W. M. S. First report of Metarhizium anisopliae s.l. action on gastrointestinal ruminant nematodes in the free-living stage and its persistence in soil. Biocontrol Science and Technology, 2023. DOI: https://doi.org/10.1080/09583157.2023.2207789

MOURA, I. de A.; CORREIA, G. da S.; SILVA, A. W. O. da; RIBEIRO, G. B.; BARROZO, M. M.; CORRÊA, T. A.; GÔLO , P. S.; ÂNGELO , I. da C.; MONTEIRO, C. M. de O.; FERNANDES, Éverton K. K.; BITTENCOURT, V. R. E. P.; PERINOTTO, W. M. de S.; MUNHOZ, A. D. Uso de Metarhizium robertsii no controle biológico de estágios imaturos de nematoides gastrintestinais de caprinos. Brazilian Journal of Animal and Environmental Research, [S. l.], v. 8, n. 4, p. e83205, 2025. DOI: 10.34188/bjaerv8n4-048. Disponível em: https://ojs.brazilianjournals.com.br/ojs/index.php/BJAER/article/view/83205

MUNYWOKI, J.; OMOSA, L.K.; SUBRAMANIAN, S.; MFUTI, D.K.; NJERU, E.M.; NCHIOZEM-NGNITEDEM, V.-A.; AKUTSE, K.S. Laboratory and Field Performance of Metarhizium anisopliae Isolate ICIPE 41 for Sustainable Control of the Invasive Fall Armyworm Spodoptera frugiperda (Lepidoptera: Noctuidae). Agronomy, 12, 2636, 2022. DOI: https://doi.org/10.3390/agronomy12112636

NOGUEIRA, M. R. S.; CAMARGO, M. G.; RODRIGUES, C. J. B. C.; MARCIANO, A. F.; QUINELATO, S.; DE FREITAS, M. C.; FIOROTTI, J.; DE SÁ, F. A.; PERINOTTO, W. M. S.; BITTENCOURT, V. R. E. P. In vitro efficacy of two commercial products of Metarhizium anisopliae s.l. for controlling the cattle tick Rhipicephalus microplus. Revista Brasileira de Parasitologia Veterinária, v. 29, n. 2, p. e000220, 26 jun. 2020. DOI: https://doi.org/10.1590/S1984-29612020035

O'CONNOR LJ, WALKDEN-BROWN SW, KAHN LP. Ecology of the free-living stages of major trichostrongylid parasites of sheep. Vet Parasitol. Nov 30;142(1-2):1-15, 2006. DOI: 10.1016/j.vetpar.2006.08.035

OJEDA-CHI, M. M; RODRÍGUEZ-VIVAS, R. I; GALINDO-VELASCO, E; LEZAMA-GUTIÉRREZ, R; CRUZ-VÁZQUEZ, C. Control de Rhipicephalus microplus (Acari: Ixodidae) mediante el uso del hongo entomopatógeno Metarhizium anisopliae (Hypocreales: Clavicipitaceae). Revisión. Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias.2(2):177-192, 2011. Disponible em: http://www.scielo.org.mx/scielo.php?script=sci_arttext&pid=S2007-11242011000200005&lng=es&nrm=iso

PAIXÃO, F.R.S.; MUNIZ, E.R.; BARRETO, L.P.; BERNARDO, C.C.; MASCARIN, G.M.; LUZ C.; FERNANDES, K. K. Tolerância ao calor aumentada proporcionada por formulações de conídios à base de óleo de Metarhizium anisopliae e Metarhizium robertsii. Biocontrol Science and Technology, 27: 3, 324-337, 2017.

PEDRINI, N; CRESPO, R.; JUÁREZ, M.P. Biochemistry of insect epicuticle degradation by entomopathogenic fungi. Comp. Biochem. Physiol. Part C Toxicol. Pharmacol., 146, 124–137, 2007. DOI: 10.1016/j.cbpc.2006.08.003

PERINOTTO, W.M.S.; CAMARGO, M.G.; GOLO, P.S.; ANGELO, I.C.; QUINELATO, S.; MONTEIRO, C. M. O.; SA, F.A.; COUTINHO-RODRIGUES, C.J. B.; MARCIANO, A.F.; DE PAULO, J.F.; BITTENCOURT, V.R.E.P. Controle de Dermacentor nitens utilizando uma formulação comercial a base de Metarhizium anisopliae. Revista Brasileira de Medicina Veterinária 35: 35, 2013. Disponível em: btido em https://bjvm.org.br/BJVM/article/view/669

RATH, A.C., KOEN, T.B., YIP, H.Y. The influence of abiotic factors on the distribution and abundance of Metarhizium anisopliae in Tasmanian pasture soils. Mycol. Res. 96 (5), 378–384, 1992. DOI: https://doi.org/10.1016/S0953-7562(09)80956-8

RODRIGUES, M.L.A.; BITTENCOURT, V.R.E.P.; ANJOS, D.H.S.; CASTRO, A.A. Efeito do fungo Metarhizium anisopliae sobre os estádios pré-parasíticos de Cyathostominae (NEMATODA: STRONGYLIDAE). Ciência Rural 26(2): 301- 303, 1996. DOI: https://doi.org/10.1590/S0103-84781996000200023

SANTI, L; E SILVA, L.A.D; DA SILVA, W.O.B; CORRÊA, A. P. F; RANGEL, D. E. N; CARLINI, C. R; SCHRANK, A; VAINSTEIN, M. H. Virulence of the entomopathogenic fungus Metarhizium anisopliae using soybean oil formulation for control of the cotton stainer bug, Dysdercus peruvianus. World J Microbiol Biotechnol 27, 2297–2303, 2011. DOI: 10.1007/s11274-011-0695-5

SHARMA, A; SHARMA, S; PANKAJ KUMAR YADAV. Entomopathogenic fungi and their relevance in sustainable agriculture: A review. Cogent Food & Agriculture, 9:1, 2180857, 2023. DOI: https://doi.org/10.1080/23311932.2023.2180857

SILVA, I. A; SANTOS, A. C. G; BORGES, J. O. 2; SILVA, M. I. S. Helmintos Gastrintestinais Em Caprinos Naturalmente Infectados Na Ilha De São Luís, MA, Brasil. Scientia Agraria Paranaensis, v. 16, n. 3, 2017. Disponível em: https://e-revista.unioeste.br/index.php/scientiaagraria/article/view/14161

SOARES, S. C. P; REIS, A. C., CASTRO, R. L. P; PIRES FILHO, P. C. S; CABRAL, C. S. M; DINIZ JÚNIOR, D. O; COSTA, C. B; PINHEIRO, D. M. DA C; PINHEIRO, Y. S. A; BUNA, N. H. S; COSTA JÚNIOR, L. M; BRITO, D. R. B. Resistance of gastrointestinal nematoids of goats and sheep to the antihelmintics levamisol, ivermectin and albendazole. Ciência Animal Brasileira, 24, e–75316E, 2023. DOI: https://doi.org/10.1590/1809-6891v24e-75316E

VERMA, R.; LATA, K.; DAS, G. An overview of anthelmintic resistance in gastrointestinal nematodes of livestock and its management: India perspectives. International Journal of Chemical Studies 6(2): 1755–1762, 2018.

VIEIRA, L.S. Métodos alternativos de controle de nematódeos gastrintestinais em caprinos e ovinos. Revista Ciência Tecnológica Agropecuária. v. 2, p. 28-31, 2008. Disponível em: https://www.alice.cnptia.embrapa.br/bitstream/doc/533824/1/APIMetodosalternativosdecontroledenematoides.pdf

VIEIRA, L.S; LÔBO, R.N.B; CAVALCANTE, A.C.R; NEVES, M.R.M; NAVARRO, A.M.C; BENVENUTI, C.L; ZAROS, L.G. Panorama mundial dos métodos de controle de endoparasitoses. In: 4° Simpósio Internacional Sobre Caprinos e Ovinos de Corte Feira Nacional do Agronegócio da Caprino-Ovinocultura de Corte, João Pessoa – PB, 2009. Disponível em: https://www.alice.cnptia.embrapa.br/alice/handle/doc/576102?locale=pt_BR

VIEIRA, L.S; MONTEIRO, J. P; TEIXEIRA, M. Recomendações para o controle integrado de verminose em caprinos e ovinos. – Brasília, DF: Embrapa, 2023. Disponível em: http://www.infoteca.cnptia.embrapa.br/infoteca/handle/doc/1148919

VINCENT, C.; HALLMAN, G.; PANNETON, B.; FLEURAT-LESSARD, F. Management of agricultural insects with physical control methods. Annual Review of Entomology, 48, 261– 281, 2003. DOI: 10.1146/annurev.ento.48.091801.112639

ZIMMERMANN, G. Review on safety of the entomopathogenic fungus Metarhizium anisopliae. Biocontrol Science and Technology, 17: 879-920, 2007. DOI: https://doi.org/10.1080/09583150701593963

Downloads

Publicado

2025-11-21

Como Citar

Beserra, B. do N., Moura, I. de A., Correia , G. da S., Silva , A. W. O. da, Ribeiro, G. B., Santisteban, J. D. P., Carvalho, L. M. de, & Perinotto, W. M. de S. (2025). In vitro efficacy of different oily formulations of Metarhizium anisopliae on immature stages of gastrointestinal helminths in goats. Brazilian Journal of Animal and Environmental Research, 8(4), e83908. https://doi.org/10.34188/bjaerv8n4-113

Edição

v. 8 n. 4 (2025)

Seção

Artigos originais

Licença

  • O conteúdo dos artigos é de responsabilidade exclusiva dos autores.
  •  É permitida a reprodução total ou parcial do conteúdo dos artigos, desde que citada a fonte.
  •  Artigos com plágio serão recusados, e o autor do plágio perderá o direito de publicar nesta revista.
  •  Os nomes e endereços informados nesta revista serão utilizados exclusivamente para os serviços prestados por esta publicação e não estão disponíveis para outros fins ou a terceiros.
  •  Depois de enviar os artigos, os autores cedem os direitos autorais de seus artigos ao BJAER. Se você se arrepender da submissão, o autor tem o direito de solicitar ao BJAER que não publique seu artigo. Porém, essa solicitação deve ocorrer até dois meses antes da divulgação do número que o artigo será publicado.
  •  O BJAER usa a licença Creative Commons CC BY. Informações sobre esta licença podem ser encontradas em: https://creativecommons.org/licenses/by/3.0/br/

 

 

Brazilian Journal of Animal and Environmental Research (BJAER) se reserva o direito de efetuar nos originais alterações de ordem normativa, ortográfica e gramatical, com vistas a manter o padrão culto da língua, respeitando, porém, o estilo dos autores. Os trabalhos finais não serão enviadas aos autores.